《噬血狂袭第三季》的故事从古城和雪菜在解决了本土的圣歼派事件后返回弦神岛开始，他们本以为可以喘口气，结果一回到岛上就发现一切都乱了，船舶接连发生原因不明的事故，飞机在空中失事，整座弦神岛被一股看不见的力量封锁，变成了一个与外界隔绝的孤岛。雪菜推测这种异常事态可能是风水术引发的军事术式，有人在弦神岛周围布下了一个巨大的风水阵法，利用龙脉的力量制造混乱，目的可能是为了封锁消息，也可能是为了逼出岛上的某些东西。古城作为第四真祖，他的力量在这一季开始不受控制地暴走，地下封印区崩塌，第四真祖的眷兽接连失控，他在战斗中不得不面对一个他一直逃避的问题，他到底是不是一个真正的真祖，还是只是别人制造出来的实验品。这一季的核心是圣歼事件的本质被彻底揭开，圣歼不只是一场灾难，它是真祖之间的全面战争，弦神岛本身就是为了复活某个古老存在而建造的，古城和雪菜在调查中不断发现新的线索，每一层都指向一个更可怕的真相。古城在第14集首次主动接纳了第四真祖的身份，他不再抗拒自己体内的眷兽，而是主动召唤并掌控了四眷兽的全部力量，那一刻他说了一句话，真祖之名不是赐予的，是夺取的，这句话来自原作第16卷的终章，也是古城从被动承受命运到主动掌握命运的转折点。可接纳身份也意味着他要面对更强大的敌人，其他真祖开始把目光投向弦神岛，有人想利用古城的第四真祖之力打开某个封印，有人想直接杀死古城来防止他成为威胁，雪菜作为古城的监视者，她的立场在这一季也变得复杂，她原本的任务是监视第四真祖，可她和古城一起经历了这么多之后，她开始分不清自己是监视者还是同伴，甚至在某些时候，她愿意为古城挡下致命一击。本季还有凪沙的创伤恢复这条线，凪沙在上一季的事件中受到了严重的精神打击，古城和雪菜要一边处理弦神岛的危机，一边帮凪沙走出阴影，而凪沙的恢复过程也让古城更加坚定了保护身边人的决心。剧情中段，风水阵法的源头被找到，对方是一个想利用弦神岛龙脉发动军事政变的组织，他们偷走了古城眷兽的一部分力量，想用那力量打开弦神岛地下的古老封印，放出被初代第四真祖封印的怪物，古城和雪菜带着晓凪沙和羽波唯里闯进地下遗迹，在遗迹里发现了初代第四真祖留下的记忆碎片，里面藏着一个关键信息，圣歼的真正目的不是毁灭，而是创造，创造一个新的真祖体系，而古城就是这个体系的核心。高潮在弦神岛外海展开，古城以一己之力对抗敌方舰队和失控的眷兽，雪菜用雪霞狼破开风水阵法的核心节点，弦神岛的封锁被解除，可古城也因此消耗了过多力量，暂时失去了部分眷兽的控制权。这一季没有把结局拍成大团圆，它留下了一个更沉重的问题，古城选择了接受真祖身份，可代价是他离普通人的世界越来越远，雪菜愿意陪他走下去，可她心里清楚，这条路只会越来越难。《噬血狂袭第三季》用风水军事术式、圣歼真相、真祖战争和眷兽失控把校园吸血鬼故事升级成了一场神话级别的战争，主角名称包括晓古城、姬柊雪菜、晓凪沙、羽波唯里、蓝羽浅葱、煌坂纱矢华、矢濑基树和南宫那月，而《噬血狂袭第三季》最终让人明白，第四真祖不是一个称号，是一个被诅咒的命运，古城接纳它不是因为他想变强，是因为他身边站着雪菜和凪沙，他必须强到能保护她们，所以当古城在最后一集站在弦神岛的海边，看着雪菜朝他跑来时，观众才知道，这一季真正被打败的不是敌人，是古城心里那个一直说我不配当第四真祖的声音。